Авдотья Андреевна Смирнова родилась 29 июня 1969 года в Москве. Ее отец известный режиссер и актер Андрей Смирнов, а мама - актриса Наталья Рудная.

Авдотья училась в МГУ на филологическом факультете, который так и не закончила. Еще во время учебы начала работать в издании «Коммерсант», а затем была книжным обозревателем журналов «Афиша» и «Столица».

Затем Дуня пробовала себя в качестве арт-менеджера, а также выступала в составе московской рок-группы «Тупые».

В 1992 году Смирнова написала свой первый сценарий, по которому Алексей Учитель снял фильм «Последний герой».

В 1993 году вышла еще одна совместная работа Авдотьи и Алексея Учителя под названием «Баттерфляй», в которой рассказана история жизни и творчества Романа Виктюка.

В 1996 году вышла еще одна картина Алексея Учителя по сценарию Смирновой под названием «Мания Жизели».

В 1999 году вышел фильм «Восемь с половиной долларов», в котором Авдотья выступила соавтором сценария.

В начале 2000-х годов творческий тандем Смирновой и Учителя продолжился. По сценариям Смирновой Алексей снял фильмы «Дневник его жены» (2000) и «Прогулка» (2003).

В 2006 году Смирнова сняла свой первый фильм под названием «Связь», главные роли в котором исполнили Анна Михалкова и Михаил Пореченков.

В 2007 году Авдотья выступила соавтором сценария к фильму Андрей Кончаловского «Глянец».

В 2008 году вышел сериал «Отцы и дети», автором сценария и режиссером которого была Авдотья Смирнова.

В 2011 году Авдотья Смирнова сняла фильм «2 дня», сценарий к которому она написала в соавторстве с Анной Пармас.

В 2012 года Смирнова выпустила фильм «Кококо», главные роли в котором исполнили Анна Михалкова и Яна Троянова.

Также в 2012 году Авдотья сыграла эпизодическую роль в фильме Бориса Хлебникова «Пока ночь не разлучит».

В 1989 году Авдотья вышла замуж за искусствоведа Аркадия Ипполитова. В 1990 году у них родился сын Данила.

В 1996 году Дуня и Аркадий расстались.