Даррен Аронофски родился 12 февраля 1969 в Бруклине (Нью-Йорк, США) в семье школьных учителей Абрахама и Шарлотты Аронофски. Его отец был преподавателем и деканом средней школы Бушвика.

С детства Аронофски проявлял себя как творческая личность. Он любил классические фильмы, в подростковом возрасте много времени уделял граффити и черно-белой фотографии. Со слов самого режиссера, в раннем детстве мать часто заставляла его смотреть телевизор, чтобы он перестал плакать. В результате стремительный и несдержанный стиль американского телевидения нашел отражение в его режиссерском стиле.

Даррен Аронофски окончил среднюю школу Эдварда Р. Марроу в Нью-Йорке, одну из самых престижных школ в США. Во время учебы в школе он был выбран для участия в летней программе «Лагерь восходящего солнца», которую организовал фонд Луиса Августа Йонаса для талантливых школьников. По программе международного обмена он отправился в Кению для проведения исследований по биологии, а затем на Аляску. После окончания школы Даррен в течение шести месяцев путешествовал по Ближнему Востоку и Европе.

В 1987 году Даррен Аронофски поступил в Гарвардский университет, где изучал антропологию, игровое кино и анимацию.

В 1990 году в качестве курсовой работы Аронофски снял свой первый короткометражный фильм «Чистка супермаркета» с Шоном Гуллеттом в главной роли.

В 1991 году этот фильм был номинирован на студенческую премию Американской академии киноискусства. Чуть позже в Гарварде Аронофски снял еще одну студенческую короткометражку «Печенье с предсказанием» по рассказу Хьюберта Селби. В этом же году он закончил Гарвард, получив степень бакалавра искусств с отличием.

Годом позже Даррен Аронофски переехал в Лос-Анджелес, чтобы учиться режиссуре в консерватории Американского института киноискусства. В качестве выпускной работы он представил короткометражный фильм «Протозоа» о трех подростках, подпавших под наркотическую зависимость от телевидения.

В 1993 году Аронофски получил степень магистра изящных искусств, а позже был награжден престижной медалью Франклина Шаффнера.

Сразу после возвращения в 1995 году в Нью-Йорк Аронофски приступил к работе над своим первым полнометражным фильмом «Пи». На главную роль в фильме Даррен пригласил своего старого друга и однокурсника по Гарвардскому университету Шона Гуллетта. Сюрреалистический триллер Аронофски про гениального математика-отшельника Макса Коена был представлен на кинофестивале независимого кино «Сандэнс» в 1998 году. Получив несколько кинонаград, фильм с бюджетом в 60 тысяч долларов собрал в прокате 3,2 миллиона долларов, что позволило режиссеру расплатиться с долгами и готовиться к работе над следующим фильмом.

В 1996 году Даррен Аронофски и Эрик Уотсон открыли производящую компанию Protozoa Pictures для работы над будущими проектами. Позже в составе Protozoa Pictures была создана студия компьютерной графики Amoeba Proteus.

В 2000 году в прокат вышел второй полнометражный фильм Даррена Аронофски «Реквием по мечте», экранизация одноименного романа 1978 года Хьюберта Селби. Эллен Берстин, сыгравшая роль матери наркомана, была номинирована на «Оскар», однако уступила награду Джулии Робертс. В общей сложности, фильм был номинирован на 54 различные награды, в 20 из которых он победил.

Съемки следующего фильма оказались очень сложными для Даррена. Изначально для реализации философско-фантастической притчи «Фонтан» было выделено 70 миллионов долларов. В главных ролях начали сниматься Брэд Питт и Кейт Бланшетт. Однако съемки пришлось прервать после того, как Брэд Питт по так и не раскрытым официально причинам покинул проект. Для частичной компенсации финансовых потерь, которые составили около 20 миллионов долларов, пришлось продать с аукциона построенные для съемок декорации.

Заново начать работу над фильмом Даррен Аронофски смог только в 2004 году после того, как получил согласие на участие в фильме Хью Джекмена. Главную женскую роль согласилась сыграть гражданская жена режиссера Рэйчел Вайс. При этом бюджет фильма был сокращен более чем вдвое — до 35 миллионов долларов. Премьера фильма состоялась 2 сентября 2006 года на Венецианском кинофестивале. Критики встретили фильм достаточно прохладно, особенно по сравнению с предыдущими успехами режиссера. Кинокартина не сумела окупиться в прокате, собрав меньше 16 миллионов долларов.

Фильм 2008 года «Рестлер» оказался самым успешным для Аронофски с точки зрения международного признания. История стареющего борца Рэнди Робинсона по прозвищу Варан (Таран), которого сыграл Микки Рурк, получила главный приз 65-го Венецианского кинофестиваля «Золотого льва». Фильм также получил два Золотых Глобуса и был номинирован на Оскара.

В 2010 году работал над фильмом «Черный лебедь» с Натали Портман и Милой Кунис в главных ролях. Сценарий фильма Даррен написал в 2007 году для компании Universal Pictures.

В том же 2010 году Даррен приступил к написанию сценария о Ноевом ковчеге. Фильм по этому сценарию получил название «Ной», его выход запланирован на март 2014 года. В этом проекте Даррен выступает также в качестве режиссера и продюсера.