Родилась 20 марта 1958 года в Кониере, Джорджия, США в семье домохозяйки и продавца спортивных товаров. Отец одновременно с продажами занимался фермерством. Окончила университет Карнеги-Меллона в Питсбурге в 1981 году со степенью драматическое искусство. После этого переезжает в Нью-Йорк, чтобы продолжить свою актерскую карьеру. И молодой актрисе везет, она, по счастливому стечению обстоятельств, застревает в лифте с драматургом Бет Хенли.

После случайной встречи женщины начали сотрудничество, впоследствии чего Хантер играла почти во всех пьесах Хенли и снялась в картине «Мисс Фейерверк». В кино дебютировала в фильме ужасов «Сожжение» (1981), где сыграла роль Софи.

После переезда в Лос-Анджелес в 1982 году, Хантер снялась в нескольких эпизодических ролях, прежде чем получить приглашение на роль второго плана в фильме «Пересменка» (1984). В том же году состоялась ее встреча с режиссерами, знаменитыми братьями Коэнами. Они пригласили ее сниматься в своем нашумевшем фильме «Воспитывая Аризону» (1987). Настоящую славу Хантер получила, сыграв роль Джейн Крэйг в комедийной мелодраме «Теленовости» (1988), и была номинирована на премии «Оскар», «Серебрянный медведь» на МКФ в Берлине.

После признания она получила предложения играть сразу в трех картинах: комедия Бет Хенли «Мисс Фейерверк» (1989); фильм Стивена Спилберга «Всегда» (1989) и в документальной драме «Рой против Уэйда». После сьемок в мелодраме «Еще кружок» (1991), Хантер вновь получила признание критиков. В 1993 году она дважды была номинирована на Оскар как лучшая актриса второго плана и лучшая женская роль.

Но своего звездного часа Хантер дождалась в 1993 году, когда ей пришло приглашение из Австралии от режиссера Джейн Кэмпион. Задача была сложная - сыграть роль немой вдовы, которую выдают заочно замуж, в фильме «Пианино». Здесь актриса блеснула мастерством, раскрыв с помощью скудных выразительных средств богатый внутренний мир женщины, таящий магнетическую чувственность и глубину чувств. Смена имиджа принесла Холли Хантер мировую известность и Гран-при Каннского фестиваля.

За драмами последовал фильм о серийном убийце «Имитатор» и комедия «Домой на выходные», драма «Автокатастрофа» и сатира «Жизнь хуже обычной».

В 1998 году Хантер сыграла в провокационной мелодраме «На всю катушку». В 2000 году Холли сыграла в новом фильме братьев Коэнов «О, где же ты, брат?» и в телевизионной исторический драме «Война округа Харлан». В 2003 году она появилась в драмах «Раскаяние» и «Тринадцать», последняя роль вновь принесла ей номинацию на Оскар.

В 2004 году Хантер озвучила одну из героинь мультфильма о супергероях «Суперсемейка». В 2005-м она сыграла главную роль в черной комедии «Большая белая обуза».

В июле 2007 года в эфир кабельного канала TNT вышел сериал «Спасите Грейс», в котором Хантер сыграла главную роль и стала исполнительным продюсером. Роль была отмечена номинациями на главные американские премии.

В мае 2008 года была открыта звезда Холли Хантер на Голливудской аллее славы.