Дастин Миллиган родился 28 июля 1985 года в городе Йеллоунайф, столице Северно-западных территорий в Канаде, где и провел свою молодость.
Еще в школе Дастин начал проявлять любовь к актерскому мастерству. Ему доверяли главные роли в постановках мюзиклов «Бриолин» и «Лихорадка субботним вечером». После окончания школы парень переехал в Ванкувер, где его поджидал успех.
Его первой работой стала роль в телесериале «Идеальная пара» (2004). Его первой серьезной работой стал фильм «Длинный уик-энд» (2005).
В 2006 году он сыграл роль второго плана в «Прожигатели жизни» с Беном Аффлеком. Также в 2006 году Дастин был утвержден на регулярную роль в новых сериях сериала «Беглецы». Его карьера пошла вверх после ролей в таких крупных голливудских фильмах как «В стране женщин» (2007) в главной роли Мэг Райан и «Посланники» (2007) с Кристен Стюарт.
Дастин безуспешно пробовался на роль Эдварда в «Сумерках», сдав свои позиции Роберту Паттинсону. В 2008 году он присоединился к актерскому составу нового сезона сериала «90210: Новое поколение», который сразу же стал хитом. Он сыграл Итана Уорда один сезон, а затем покинул сериал для того чтоб вернуться к серьезному кино. После этого он снялся в таких фильмах как «Экстракт» (2009) в главной роли Джейсон Бейтман, Бен Аффлек и Мила Кунис, и «Безоружный» (2010) с Полом Гроссом.
В сентябре 2011 года на экраны вышел фильм «Челюсти 3D», в котором Дастин сыграл Ника ЛаДука.
В свободное от работы время Дастин катается на скейтборде или на сноуборде со своей сестрой Молли, он является профессиональным сноубордистом.